Ссылка на оригинал статьи в журнале Apidologie (2025) на английском языке:

Аннотация

Управляемые медоносные пчёлы играют важную роль в повышении урожайности сельскохозяйственных культур, сохранении растительного биоразнообразия и обеспечении продовольственной безопасности. Однако пчеловоды, особенно в Северном полушарии, сталкиваются с высокими потерями пчелиных семей, в основном из-за эктопаразитического клеща Varroa destructor. Это может угрожать нашей будущей продовольственной безопасности. Присутствие V. destructor также было зарегистрировано в Африке; однако пчелы меньше страдают от этого клеща. Более того, местные пчеловоды не считают клеща угрозой для своих пасек, и семьи выживают без обработки от клещей. Устойчивые к клещу популяции пчел также были зарегистрированы в различных частях Европы, но их количество ограничено, и они сосредоточены в отдельных регионах. Поэтому понимание того, почему устойчивые к клещу популяции пчёл процветают во многих африканских странах, имеет важное значение для разработки эффективных стратегий управления с целью улучшения здоровья пчёл во всем мире. Следовательно, данное исследование обобщает существующие знания о факторах и признаках, которые позволяют устойчивым к V. destructor популяциям пчел в Африке процветать, и направлено на то, чтобы перевести полученные в Африке знания в более эффективные подходы для управления воздействием V. destructor во всем мире. Результаты позволяют предположить, что пчелы африканского происхождения устойчивы к широкому спектру угроз, включая V. destructor, потому что они живут в гармонии с природой. Устойчивость объясняется более благоприятной для пчел средой, лучше сбалансированной плотностью семей, практикой управления пчеловодов, а также поведенческой адаптацией пчел, их физиологическими и генетическими признаками. Основанные на природе методы пчеловодства, которые позволяют действовать естественному отбору и сохранять генетическое разнообразие местных подвидов медоносных пчел, являются ключом к их устойчивости против V. destructor.

Ключевые слова: Африканские медоносные пчелы / Генетическое разнообразие / Естественный отбор / Устойчивость / Varroa destructor

1. Введение

Управляемые медоносные пчелы (Apis mellifera) играют важную роль в повышении урожайности сельскохозяйственных культур (Garratt et al. 2014), сохранении растительного биоразнообразия (Bradbear 2009), стабилизации экосистемы (Sabbahi 2022) и обеспечении продовольственной безопасности и безопасности питания (Dafar 2018). Однако имеются четкие свидетельства высоких потерь пчелиных семей, особенно в Северном полушарии, что потенциально угрожает нашей будущей продовольственной безопасности и безопасности питания (VanEngelsdorp et al. 2012). Эти потери объясняются несколькими взаимодействующими биотическими и абиотическими факторами, включая болезни и вредителей пчел, пищевой стресс, вызванный потерей мест обитания, и неправильное использование пестицидов (VanEngelsdorp et al. 2012; Naug 2009). Среди биотических угроз эктопаразитический клещ Varroa destructor и переносимые им вирусы, такие как вирус деформированного крыла (DWV), являются основными причинами гибели семей (VanEngelsdorp et al. 2012; Martin et al. 2012).

2. Африканские медоносные пчёлы живут в гармонии с природой

2.1. Высокое разнообразие кормовых ресурсов и емкость среды в Африке

Африка наделена разнообразными агроклиматическими условиями, которые поддерживают разнообразные цветочные ресурсы (Adi et al. 2014), которые, в свою очередь, обеспечивают существование более 17,5 миллионов управляемых пчелиных семей по всему континенту по состоянию на 2022 год (Рис. 1). Лесное пчеловодство является наиболее распространенной формой пчеловодства во многих африканских странах, за ним следует приусадебное пчеловодство (Lowore et al. 2018; Lowore 2020; Tarekegn 2022). Приусадебное пчеловодство широко практикуется вблизи домашних садов и тесно интегрировано с растениеводством, где интенсивно выращиваются различные виды растений и сельскохозяйственных культур (Ababor and Tekle 2018). Интеграция пчеловодства с растениеводством и естественными лесами обеспечивает разнообразные цветочные ресурсы, которые служат постоянным источником пыльцы и нектара для пчел в течение всего года (Adi et al. 2014). Хотя альфа-разнообразие сосудистых растений в Африке и Европе схоже в меньших масштабах (Brummitt et al. 2021; Sabatini et al. 2022; Qian and Qian 2023), пчелиные семьи в Африке могут получать больше питательных преимуществ от комбинации местного альфа-разнообразия, более высокого бета-разнообразия и большей плотности цветочных ресурсов в их кормовых территориях. Кроме того, плотность популяции управляемых пчел в Африке ниже (1 семья/км²) по сравнению с плотностью населения в Европе (1,2 семьи/км²) (Visick and Ratnieks 2023), что может снижать пищевой стресс у африканских пчёл из-за меньшей конкуренции за цветочные ресурсы. Хотя наличие высокой плотности популяции диких пчел в Африке (Moritz et al. 2007; Visick and Ratnieks 2023) может привести к конкуренции за ресурсы с управляемыми пчелами, меньший размер семьи или гнездовой полости диких пчел по сравнению с управляемыми медоносными пчелами (Loftus et al. 2016) может снизить конкуренцию за ресурсы.

Питательный статус тесно связан со здоровьем семьи (Branchiccela et al. 2019), и пчелы, получающие высококачественный рацион, имеют более сильный иммунный ответ (Corona et al. 2023). Разнообразные цветочные ресурсы, обеспечивающие различные питательные ниши, усиливают иммунную функцию пчёл и общую устойчивость к патогенам (Branchiccela et al. 2019; Corona et al. 2023). Следовательно, наблюдаемый сильный иммунный ответ пчел африканского происхождения на вирусные инфекции и заражение V. destructor по сравнению с пчелами европейского происхождения (Gebremedhn et al. 2023) может быть частично объяснен высоким разнообразием цветов, богатых питательными, доступными в их среде (Adi et al. 2014). Это в первую очередь связано с тем, что африканские пасеки расположены в районах с более разнообразным питательным предложением и большей емкостью среды на одну семью, чем европейские пасеки.

Пчелы корректируют свое адаптивное поведение, такое как роение, в зависимости от доступности местных цветочных ресурсов (Nuru et al. 2002). Пчелиные семьи в Африке размножаются естественным путем через роение, и местные пчеловоды в основном используют ловлю роев в качестве источника новых семей, а не искусственные методы (Gebretsadik and Negash 2016). Поэтому успех ловли роев в значительной степени определяет плотность популяции управляемых пчелиных семей на местных африканских пасеках. Эта стратегия помогает поддерживать популяцию пчел в пределах емкости среды и предотвращает перенаселение.

В отличие от Африки, популяции управляемых пчел в Северном полушарии в большей степени сосредоточены в городских районах (Frazier et al. 2024), что приводит к более высокой плотности семей (Visick and Ratnieks 2023) и усилению нехватки/конкуренции за цветочные ресурсы. В этих регионах пищевой стресс, который подавляет иммунный ответ пчел (Corona et al. 2023), также связывают с гибелью пчелиных семей, особенно в сочетании с пестицидами и патогенами (VanEngelsdorp et al. 2012; Naug 2009). В результате большинство пчеловодов в этих регионах предоставляют своим семьям дополнительные подкормки для снижения пищевого стресса (Sultana et al. 2024).

2.2. Высокое генетическое разнообразие у африканских медоносных пчел

Генетическая вариативность обеспечивает признаки, которые позволяют пчелам противостоять различным внешним стрессам и адаптироваться к ним, включая вредителей и патогенов (Lively 2010; Tarpy and Pettis 2013; Leclercq et al. 2018). В Африке существует одиннадцать различных подвидов медоносной пчелы (Apis mellifera) (Franck et al. 2001; Ilyasov et al. 2020), адаптированных к основным биогеографическим зонам континента, включая северное Средиземноморье, Сахель, тропическую Западную и Центральную Африку, Восточную Африку и Южную Африку (Ilyasov et al. 2020). Эти подвиды включают A. m. intermissa, A. m. sahariensis, A. m. lamarckii, A. m. simensis, A. m. yemenitica, A. m. adansonii, A. m. scutellata, A. m. capensis, A. m. monticola и A. m. litorea. Генетически африканские медоносные пчёлы в основном сгруппированы в три эволюционные линии (Franck et al. 2001): линия A, которая преобладает в Африке к югу от Сахары, и линии O и Y, в основном встречающиеся в северо-восточной Африке. Африканская линия признана важным резервуаром генетического разнообразия (Techer et al. 2017). В африканских популяциях наблюдается более высокая генетическая изменчивость, чем в европейских популяциях (Franck et al. 2001; Techer et al. 2017; Aglagane et al. 2023), несмотря на снижение европейского генетического разнообразия за последнее столетие (Themudo et al. 2020).

Разнообразные агроклиматические условия Африки поддерживают значительно более высокую плотность популяции диких пчел (6,8 семей/км²) по сравнению с Европой (0,26 семей/км²) (Moritz et al. 2007; Visick and Ratnieks 2023). Многие пчеловоды в Африке размещают своих управляемых пчел в лесах или рядом с лесами, где также гнездятся дикие пчелы (Ababor and Tekle 2018). Следовательно, высокая склонность к роению и слетам африканских пчел (Hepburn and Radloff 1998; Nuru et al. 2002; Ardestani 2015) может способствовать генетическому смешению между дикими и управляемыми популяциями. После роения естественные брачные полеты (т.е. естественное спаривание) примерно с 12–15 трутнями из разных семей являются нормой в Африке, что обеспечивает генетическое смешение между различными семьями (Leclercq et al. 2018; Nganso et al. 2024). Местные пчеловоды используют аборигенные подвиды пчел для производства меда, что также помогает сохранять генетическое разнообразие местных подвидов. Эти факторы могут способствовать более высокой генетической изменчивости, наблюдаемой у пчел африканского происхождения, по сравнению с пчелами европейского происхождения (Franck et al. 2001; Techer et al. 2017; Aglagane et al. 2023). В результате это повышенное генетическое разнообразие может повышать их устойчивость к внешним сресс-факторам, таким как V. destructor (Akinwande et al. 2012; Begna et al. 2016; Chemurot 2017; Nganso et al. 2017).

С другой стороны, интенсивное одомашнивание пчел в городских районах западного мира (Frazier et al. 2024) привело к повышению изоляции между управляемыми и дикими популяциями пчел, что, вероятно, ограничивает генетическое смешение между ними. Более того, в отличие от пчел африканского происхождения, пчелы европейского происхождения подвергались интенсивному искусственному отбору, ориентированному лишь на ограниченный набор желательных признаков (Büchler et al. 2010; Guichard et al. 2020). Для таких целей разведения небольшое количество хорошо проявивших себя маток-родоначальниц используется в качестве племенного материала (Delaney et al. 2009). Например, в США есть оценка, что менее 500 маток-матерей производят около 1 000 000 дочерних маток (Delaney et al. 2009). Такое крупномасштабное производство многих маток от небольшого количества материнских семей может привести к (генетической) гомогенизации популяций пчёл на больших географических территориях. Аналогично, западные пчеловоды часто импортируют пчелиные семьи или осемененных маток от коммерческих заводчиков (Holmes et al. 2023) или отправляются на изолированные случные пункты или острова для более или менее контролируемого осеменения своих неплодных маток трутнями с определенными признаками. Однако эти практики могут способствовать наблюдаемому низкому генетическому разнообразию в аборигенных популяциях западных медоносных пчел (Franck et al. 2001; Techer et al. 2017; Aglagane et al. 2023). Это снижение генетического разнообразия пчел также рассматривается как способствующий фактор высоких потерь семей или распространения восприимчивых семей в Северном полушарии (Themudo et al. 2020).

2.3. Африканские пчелы подвергаются низкому воздействию пестицидов

В глобальном масштабе общее использование и интенсивность применения пестицидов увеличились с тревожной скоростью (Рис. 2 и 3). С 1990 по 2022 год использование пестицидов на единицу пашни увеличилось на 94%, причем наибольший рост наблюдался в Северной и Южной Америке, за которыми следуют Азия и Европа (Рис. 2 и 3), что подчеркивает растущую зависимость от этих химикатов (Sharma et al. 2019). Однако ростущее использование пестицидов также привело к потере естественных мест обитания и сокращению растительного разнообразия (Sharma et al. 2019), тем самым негативно влияя на питание пчёл. Пестициды также ослабляют иммунную систему пчел, делая их более уязвимыми к вредителям и патогенам (Pettis et al. 2012; López et al. 2017), и связывались с гибелью пчелиных семей (Pettis et al. 2012). Более того, сублетальные дозы пестицидов могут также нарушать навигацию и способность пчёл возвращаться домой, приводя к дезориентации и потере сборщиц (Bara s cou et al. 2021). Это нарушение может потенциально снизить выживаемость семьи, эффективность сбора корма и общую продуктивность семьи. Кроме того, западные пчеловоды в основном предпочитают устанавливать свои пасеки вблизи городских районов для удобства доступа или садов для услуг опыления, где использование пестицидов обычно выше. В результате увеличения использование пестицидов (Рис. 2 и 3) из-за крупномасштабного коммерческого земледелия и урбанизации (Sharma et al. 2019) вызвало серьезную озабоченность у пчеловодов на Западе (Perichon et al. 2024).
В Африке общее использование пестицидов также увеличилось (Gratzer et al. 2021), но общее использование и интенсивность применения остаются относительно низкими по сравнению с другими регионами Запада (Sharma et al. 2019) (Рис. 2 и 3). Это может быть связано с тем, что большинство фермеров занимаются мелкотоварным земледелием и полагаются на традиционные методы, такие как прополка вручную, из-за низких затрат на рабочую силу. Экономические ограничения и ограниченный доступ к средствам производства для сельского хозяйства также могут препятствовать местным фермерам в покупке и использовании пестицидов. Кроме того, во многих африканских регионах, особенно в районах, где практикуется лесное пчеловодство, сельскохозяйственная деятельность и использование агрохимикатов менее распространены (Lowore et al. 2018; Lowore 2020; Tarekegn 2022). Вместе эти факторы снижают воздействие пестицидов на пчел в Африке, тем самым снижая их уязвимость к болезням и вредителям.
Однако растущая зависимость от использования пестицидов (Рис. 2 и 3) в сочетании с низкой осведомленностью фермеров о рисках использования пестицидов (Sharma et al. 2019) и экологических и экономических преимуществах опыления пчелами в Африке (Jacobs et al. 2006) могут негативно повлиять на здоровье местных пчел в ближайшем будущем. Поэтому для поддержания здоровья пчел крайне важно обучать фермеров преимуществам опыления пчелами и альтернативным практикам, которые минимизируют использование пестицидов. Укрепление связи между фермерами, применяющими пестициды и пчеловодами перед применением пестицидов тем самым является жизненно важным шагом (Zhang et al. 2023).

2.4. Африканское пчеловодство поддерживает гармонию с природой

2.4.1. Низкий уровень вмешательства пчеловода

Пчеловодство в Африке имеет давние традиции, насчитывающие около 3500 лет, и остается широко распространенной сельскохозяйственной деятельностью в регионе (Dunne et al. 2021). Пчеловодство в большинстве африканских стран является природоориентированным, основанным на традиционных знаниях, навыках и опыте, с минимальным вмешательством пчеловодов (Lowore et al. 2018; Lowore 2020; Tarekegn 2022). Этот подход, поддерживающий гармоничный баланс с природой, позволил производить большое количество мёда и воска (ФАО 2025), сохраняя при этом здоровье и генетическое разнообразие местных популяций медоносных пчел (Franck et al. 2001; Techer et al. 2017; Aglagane et al. 2023), и позволяет пчелам выживать в их естественной среде обитания.

Африканское лесное пчеловодство, являющееся доминирующей практикой, использует дикие популяции медоносных пчел без их активного управления (Lowore et al. 2018; Lowore 2020; Tarekegn 2022). Эта практика пчеловодства включает в себя подвешивание традиционных ульев на деревьях для заселения их роем (Рис. 5), что позволяет пчелам самостоятельно выбирать предпочтительное место и условия для гнездования. Она также предполагает минимальные методы управления, так как пчеловоды обычно осматривают ульи только во время сезона сбора меда (Lowore 2020). Традиционные ульи в меньшей степени полагаются на искусственную вощину, позволяя пчелам строить свои соты с естественно меньшим размером ячеек, который меньше, чем стандартные соты, обычно принятые в Европе (Adgaba et al. 2012). Когда местным пчелам позволяют естественным образом отстраивать соты в рамках без вощины, они также используют меньший размер ячеек (Gebremedhn et al. 2019). Это позволяет пчелам развивать естественные механизмы адаптации против вредителей за счет сокращения времени своего развития (Erickson et al. 1990; Saucy 2014). Африканские рабочие пчелы имеют более короткие сроки развития (19–20 дней) по сравнению с европейскими рабочими пчелами (21 день) (Ellis and Ellis 2009), что приводит к сокращению запечатанного периода и меньшему времени для размножения V. destructor (Ardestani 2015; van Alphen and Fernhout 2020). Более того, сообщается, что соты с меньшим размером ячеек имеют более низкий уровень заклещенности, чем соты с большим размером ячеек (Piccirillo and De Jong 2003). Кроме того, когда пчелы естественным образом строят свои соты, они создают разные ячейки разного размера для различных целей, таких как расплод рабочих пчел, расплод трутней и хранение меда, каждый со своим специфическим размером ячейки (Yang et al. 2021). Это естественное поведение по строительству сотов позволяет пчелам поддерживать гендерный баланс между мужскими особями (трутнями) и женскими особями (рабочими пчелами) внутри семьи. Этот баланс помогает семье регулировать свой состав популяции в соответствии с сезонными потребностями.

Местные пчеловоды в Африке собирают мёд из традиционных ульев, удаляя все соты, включая расплодные (Рис. 4). Следовательно, такой способ сбора меда создает в семье безрасплодные периоды, которые прерывают размножение клещей или продлевают их форетическую фазу, потенциально снижая рост их популяции в семье. Удаление всех сотов во время сбора меда также побуждает пчел отстраивать новые расплодные соты (Рис. 4), которые менее восприимчивы к вредителям, чем старые соты (Piccirillo and De Jong 2004). В совокупности эти факторы могут способствовать наблюдаемому более низкому уровню заклещенности в семьях, живущих в традиционных ульях, по сравнению с семьями в рамочных ульях (Gebremedhn et al. 2019; Gela et al. 2023a).

В отличие от условий в Европе и Северной Америке, где медоносные пчёлы подвергаются интенсивному искусственному отбору (Büchler et al. 2010), пчёлы африканского происхождения подвергались менее интенсивному разведению и генетическому вмешательству и размножаются естественным путем через роение. После естественного роения естественное спаривание является нормой в Африке (Leclercq et al. 2018), что позволяет пчелам проявлять свое естественное поведение и выживать в их естественной среде обитания. Вмешательство пчеловодов минимально, поскольку большинство пчеловодов в Африке используют ловлю роев в качестве основного источника получения новых семей, вместо того чтобы предотвращать его (Gebretsadik and Negash 2016). Более высокая склонность к роению местных подвидов пчел по сравнению с пчелами европейского происхождения может быть приписывают этому (Hepburn and Radloff 1998; Ardestani 2015).

Когда семья роится, старая матка часто уходит с роем, а оставшиеся пчелы ждут, когда появится, созреет, спарится и начнет откладывать яйца новая матка. Это может создать безрасплодный период, который прерывает размножение V. destructor в семье и продлевает его форетическую фазу (Fries et al. 2003a; Akinwande et al. 2012; Begna et al. 2016; Chemurot 2017), thereby задерживая репродуктивный период клещей (McMenamin et al. 2017). Эти факторы могут способствовать наблюдаемому более низкому уровню заклещенности в семьях, основанных путём роения, по сравнению с семьями, созданными путём искусственного деления в Эфиопии (Gebremedhn et al. 2019). Аналогичное снижение популяции клещей из-за роения наблюдалось у шведских медоносных пчел (Fries et al. 2003b).

Согласно Akyol et al. (2007), возраст матки медоносной пчелы влияет на уровень заклещенности семьи. Семьи с молодыми матками склонны иметь более низкие уровни заражения V. destructor по сравнению с семьями со старыми матками. Это подчеркивает, что высокая сменяемость маток из-за роения также может способствовать снижению уровня заклещенности в семьях пчел африканского происхождения. Однако конкретные механизмы, с помощью которых возраст матки влияет на рост клещей, недостаточно изучены.

Пчелы африканского происхождения имеют высокую склонность к слетам, ranging от 38 до 45% (Nuru et al. 2002; Gebremedhn et al. 2019), и вмешательство пчеловодов для контроля высокой склонности пчел к слетам минимально. Это позволяет семьям избегать угроз, таких как болезни, паразиты, хищники или нехватка ресурсов, путем перемещения в более безопасные или богатые ресурсами среды, обеспечивая выживание и размножение наиболее адаптивных пчел (Shitaneh et al. 2022). Важно отметить, что ульи, висящие на деревьях (Рис. 5), могут затем действовать как ловушки для роев или приманочные ульи для слетающих семей, приводя к образованию диких и устойчивых семей.

2.4.2. Позволяя действовать естественному отбору

Естественный отбор является основным механизмом адаптации, благодаря которому признаки становятся распространенными в популяциях с течением времени из-за давления окружающей среды, такой как вредители и патогены, способствуя выживанию семей, лучше приспособленных к местным условиям (Neumann and Blacquière 2016). Минимальное вмешательство пчеловодов в Африке может позволить действовать естественному отбору, снижая искусственное влияние на генетику и поведение пчел, позволяя пчелам африканского происхождения развивать естественные защитные признаки, такие как очистительное поведение (grooming), гигиеническое поведение и подавление размножения клещей (SMR), для борьбы с заражением V. destructor (Allsopp 2006; Strauss et al. 2016; Nganso et al. 2018; Gebremedhn et al. 2019; van Alphen and Fernhout 2020; Gela et al. 2023b).

Генетическое разнообразие медоносных пчел обеспечивает прочную основу для эффективного действия естественного отбора (Reed 2007; Wallberg et al. 2014). Когда возникают новые вызовы окружающей среды, наличие генетической вариативности среди семей увеличивает вероятность того, что некоторые семьи выживут и будут размножаться более успешно, поскольку они обладают признаками, лучше подходящими для изменяющихся условий (Reed 2007; Wallberg et al. 2014). Следовательно, использование аборигенных подвидов медоносных пчел, которые имеют высокое генетическое разнообразие в Африке (Franck et al. 2001; Techer et al. 2017; Aglagane et al. 2023), также может позволить действовать естественному отбору и развивать устойчивые популяции пчел в Африке.

Несмотря на присутствие V. destructor в Африке, местные пчелы способны выживать без вмешательства пчеловодов. Например, в Южной Африке пчеловоды изначально столкнулись со значительной гибелью семей из-за интродукции V. destructor (Allsopp 2006), но вместо использования химических обработок, которые вмешиваться с естественным отбором (van Alphen and Fernhout 2020), они позволили естественному отбору формировать популяции пчел. Со временем пчелы адаптировались и выжили без использования средств борьбы с клещом.

На Кубе V. destructor изначально также вызывал высокую гибель семей, но страна позволила действовать естественному отбору (Luis et al. 2022). Этот подход привел к развитию более 220 000 пчелиных семей, которые являются одновременно устойчивыми к клещу и высокопродуктивными, производя 40–70 кг меда в месяц (Luis et al. 2022). Куба теперь является замечательным примером того, что может произойти, когда пчелам позволяют естественно адаптироваться к V. destructor при минимальном вмешательстве человека, что приводит к устойчивым и продуктивным популяциям пчел. В контрасте с этим, интенсивные программы искусственного отбора в западных странах продолжаются десятилетиями и до сих пор не увенчались успехом в создании устойчивых к V. destructor популяций медоносных пчёл (Neumann and Blacquière 2016). Это породило надежды, что естественный отбор может решить проблему V. destructor (Guichard et al. 2023). Поэтому использование преимуществ естественного отбора, а не попытки ограничить его, и включение этих принципов в современную практику могут способствовать развитию более устойчивых популяций медоносных пчел во всем мире (Neumann and Blacquière 2016).

2.5. Пчелы африканского происхождения обладают защитными признаками

2.5.1. Гигиеническое поведение

Гигиеническое поведение, которое позволяет рабочим пчелам обнаруживать, вскрывать и удалять больной или зараженный паразитами расплод из семьи (Spivak 1996), является одним из защитных механизмов медоносных пчел против различных патогенов, таких как известковый расплод (Palacio et al. 2010), американский гнилец (Spivak and Reuter 2001), вирусы (Schöning et al. 2012) и вредители, такие как V. destructor (Spivak 1996). Гигиеническое поведение, сформированное естественным отбором, также является одним из механизмов устойчивости, которые пчелы африканского происхождения используют для борьбы с заражением V. destructor (Muli et al. 2014; Gebremedhn et al. 2019; Gela et al. 2023b). Однако вклад этого признака в ограничение роста популяции клещей Varroa варьируется среди местных популяций пчел. Например, исследования в Кении (A. mellifera) (Muli et al. 2014) и Эфиопии (A. m. simensis) (Gebremedhn et al. 2019; Gela et al. 2023b) выявили отрицательную корреляцию между гигиеническим поведением и уровнем заражения V. destructor, подчеркивая его вклад в подавление роста популяции клеща. В отличие от этого, для A. m. scutellata в Кении такой связи не наблюдалось (Nganso et al. 2017). Это различие, вероятно, связано с различиями в условиях окружающей среды и генетическом фоне (Spivak and Gilliam 1998).

Гигиеничные пчелы обладают способностью различать запахи, что позволяет им обнаруживать и удалять больной расплод из улья при низкой интенсивности запаха (Masterman et al. 2001), тем самым снижая распространение болезни внутри семьи (Gramacho and Spivak 2003). Это обонятельное поведение опосредовано рядом обонятельных белков, которые в основном находятся в антеннах (усиках) медоносных пчел (Mondet et al. 2015). Недавнее исследование, изучившее профили экспрессии ключевых обонятельных генов у пчел африканского происхождения (Gebremedhn et al. 2023), показало, что эфиопские пчелы проявляют большую экспрессию белка, связывающего запахи, OBP14, чем бельгийские пчелы. Более высокие уровни экспрессии гена этого обонятельного белка в антеннах эфиопских пчел позволяют предположить, что размножающихся клещей можно обнаруживать лучше и удалять более эффективно (Gebremedhn et al. 2023). Высокая экспрессия OBP14 также наблюдалась у устойчивых к V. destructor популяций пчел в Новой Зеландии (Mondet et al. 2015) и Канаде (Jiang et al. 2016). Эти результаты позволяют предположить, что устойчивость пчел африканского происхождения к заражению V. destructor имеет и молекулярную основу.

2.5.2. Подавление размножения клещей (SMR — Suppressed Mite Reproduction)

Подавление размножения клещей (SMR) — это еще один защитный механизм медоносных пчел, который снижает репродуктивный успех эктопаразитического клеща V. destructor (Harbo and Harris 2005; Locke and Fries 2011). Существует несколько устойчивых к V. destructor популяций медоносных пчел, которые выживают без обработок от клещей в различных европейских странах, таких как Нидерланды (Blacquière et al. 2019), Норвегия (Oddie et al. 2017), Франция (Le Conte et al. 2007) и Швеция (Fries et al. 2006), что в основном объясняется подавленным размножением клещей (SMR). Этот физиологический признак, проявляющийся исключительно на поздней личиночной или куколочной стадии (Kurze et al. 2016; Scaramella et al. 2023), приводит к тому, что клещи-основательницы, находящиеся в ячейках, не способны производить жизнеспособное потомство или спаренных женских особей (Corrêa-Marques et al. 2003; Locke and Fries 2011).

Устойчивость многих пчёл африканского происхождения к заражению V. destructor в таких странах, как Эфиопия (Gebremedhn et al. 2019), Южная Африка (Strauss et al. 2016) и Кения (Nganso et al. 2018), также в значительной степени объясняется SMR. Репродуктивный успех клещей и количество дочерних клещей, способных достичь взрослой стадии и иметь доступного для спаривания партнера, низки в этих популяциях пчел африканского происхождения (Strauss et al. 2016; Gebremedhn et al. 2019). Например, у A. m. simensis в Эфиопии (Gebremedhn et al. 2019) и A. m. scutellata в Южной Африке (Strauss et al. 2016) количество жизнеспособных женских особей потомства клещей, производимых одной основательницей, составляет 0,27 и 0,3 соответственно. Эти значения значительно ниже показателя плодовитости, зарегистрированного для подвидов пчел европейского происхождения, который составляет от одного до двух (Schulz 1984; Fuchs and Langenbach 1989; Corrêa-Marques et al. 2003).

Высокая стерильность клещей и низкая доля спаренных женских особей в потомстве были определены как ключевые факторы, объясняющие сниженный репродуктивный успех V. destructor у пчел африканского происхождения (Nganso et al. 2018; Gebremedhn et al. 2019). Низкая доля жизнеспособных женских особей потомства или спаренных женских особей в основном объясняется неспособностью клещей-матерей производить взрослых мужских особей клещей (Gebremedhn et al. 2019). Поэтому изучение механизмов, которые предотвращают производство взрослых мужских особей потомства клещами-основательницами у этих пчел африканского происхождения, может открыть интересную область исследований, поскольку неудача клещей-матерей в производстве взрослых мужских особей потомства редко наблюдается за пределами африканских пчел (Gebremedhn et al. 2019) и африканизированных пчел (Corrêa-Marques et al. 2003).

2.5.3. Очистительное поведение — груминг (Grooming behaviour)

Взрослые клещи способны прикрепляться к телам пчел во время форетических стадий (Kurze et al. 2016). В ответ рабочие пчелы развили адаптивное поведение, известное как очистительное поведение (груминг), которое позволяет им удалять, повреждать или убивать клещей с себя или своих сородичей по гнезду (Le Conte et al. 2015; Kurze et al. 2016; Guzman-Novoa et al. 2018). Устойчивые к V. destructor популяции медоносных пчел были идентифицированы по всему миру, и повышенный уровень очистительного поведения является ключевым фактором их устойчивости (Guzman-Novoa et al. 2012). Аналогичным образом, пчелы африканского происхождения также демонстрируют высокое очистительное поведение, в результате чего до 80% исследованных упавших клещей оказываются поврежденными (Gela et al. 2023a, b). Более того, этот признак также был идентифицирован как способствующий фактор устойчивости к V. destructor у A. m. intermissa в Тунисе (Boecking and Ritter 1993), A. m. intermissa в Алжире (Dadoun et al. 2020) и A. m. bandasii в Эфиопии (Gela et al. 2023b). Тем не менее, вклад этого признака в ограничение роста популяции клещей варьируется среди различных популяций пчел африканского происхождения, что может быть связано с генетическими факторами или факторами окружающей среды. Например, исследования, проведенные на эфиопской A. m. simensis (Gebremedhn et al. 2019) и кенийской A. m. scutellata (Nganso et al. 2017), не предоставили доказательств того, что очистительное поведение ограничивает рост популяции V. destructor.

3. Вызовы для африканского пчеловодства

Устойчивость пчёл африканского происхождения к V. destructor частично объясняется методами управления местных пчеловодов, характеризующимися минимальным нарушением гармонии между природой и пчелами, такими как использование традиционных ульев для производства меда и ловля роев в качестве источника новых семей (Gebremedhn et al. 2019). Однако низкая продуктивность местных подвидов пчел также в значительной степени объясняется этими традиционными методами пчеловодства (Jacobs et al. 2006; Gratzer et al. 2021). Например, в Эфиопии традиционные ульи производят всего 5–6 кг меда в месяц, в то время как современные ульи могут давать 35–45 кг (Jacobs et al. 2006). Поскольку местные пчеловоды собирают мед из традиционных ульев, удаляя все соты целиком, африканский мед также часто сталкивается с проблемами качества из-за присутствия воска, пыльцы и других примесей (Jacobs et al. 2006). Это, в свою очередь, может негативно сказаться на его рыночной стоимости (Jacobs et al. 2006).

Следовательно, для повышения производительности и максимизации доходов пчеловодов в различных африканских странах были приложены усилия для перехода от традиционных к современным системам пчеловодства (Hailu et al. 2022). Однако эта трансформация произошла путем заимствования современных методов управления и технологий пчеловодства из западных систем пчеловодства (Hailu et al. 2022). Этот переход включал перевод пчелиных семей из традиционных ульев в рамочные ульи, использование вощины или искусственных сотов с большим размером ячеек и размножение семей с помощью современных методов, таких как отводки и прививка личинок для матководства (Gemeda et al. 2020; Hailu et al. 2022). Кроме того, некоторые усилия даже пытались внедрить и пропагандировать искусственный отбор для повышения продуктивности местных популяций медоносных пчел (Negera et al. 2020; Shitaneh et al. 2022).

С другой стороны, хотя современные западные методы пчеловодства, такие как использование рамочных ульев и искусственный отбор, позволили улучшить хозяйственные признаки, такие как медопродуктивность, эти усилия не достигли желаемого результата в виде создания здоровых популяций пчел (Büchler et al. 2010; Neumann and Blacquiere 2016; Uzunov et al. 2017; Guichard et al. 2020; Kovačić et al. 2020). Вместо этого искусственный отбор сократил генетическое разнообразие пчел европейского происхождения (Büchler et al. 2010; Themudo et al. 2020), затруднив адаптацию популяций к новым угрозам (Tarpy and Pettis 2013; Leclercq et al. 2018). Западные пчеловоды также используют химические обработки для борьбы с заражением V. destructor, что затрудняет естественное возникновение и распространение признаков устойчивости внутри популяций пчел (Kovačić et al. 2020; van Alphen and Fernhout 2020). В результате эти современные западные методы пчеловодства способствовали распространению уязвимых популяций пчел (Büchler et al. 2010). Таким образом, полный переход от традиционных к современным системам пчеловодства в Африке, основанный исключительно на западных практиках, может привести к непредвиденным проблемам, особенно в отношении здоровья и генетического разнообразия местных подвидов медоносных пчел (ФАО et al. 2021). Африканские системы пчеловодства должны вместо этого предложить комплексный подход, который сочетает в себе сильные стороны традиционных практик с современными методами. Такой подход может способствовать коммерциализации, сохраняя при этом генетическое разнообразие и устойчивость африканских пчел к различным факторам внешнего стресса, таким как V. destructor.

4. Перспективы на будущее

Естественная устойчивость пчел африканского происхождения к V. destructor объясняется сочетанием нескольких факторов, включая защитные признаки, которые развиваются благодаря естественному отбору, такие как гигиеническое поведение (Muli et al. 2014; Gebremedhn et al. 2019; Gela et al. 2023b), очистительное поведение (Boecking and Ritter 1993; Dadoun et al. 2020; Gela et al. 2023b) и SMR (Strauss et al. 2016; Nganso et al. 2018; Gebremedhn et al. 2019). За последние десятилетия было проведено несколько исследований для выявления молекулярной основы устойчивости к V. destructor у выживших популяций. Было показано, что механизмы, лежащие в основе этих признаков, сложны и основаны на работе множества генов. Однако поиск молекулярной основы устойчивости к V. destructor у пчел африканского происхождения только начался и был сосредоточен на обнаружении генетических маркеров, уже обнаруженных в выживших семьях на Западе, и на экспрессии обонятельных генов в антеннах. Расширение исследования до полногеномных ассоциативных исследований (GWAS) различных популяций пчел африканского происхождения, несомненно, предоставит новую и ценную информацию о механизмах, лежащих в основе их защитных признаков. Это может предоставить несколько генетических маркеров для целей искусственного отбора на Западе, потенциально имеющих более широкое применение в различных свойств окружающей среды и генетических условиях.

Репродуктивный успех V. destructor у пчел африканского происхождения низок (Strauss et al. 2016; Gebremedhn et al. 2019), в основном из-за неспособности клещей-матерей производить взрослых мужских особей потомства. Это явление, при котором клещи-основательницы не способны производить мужское потомство, редко наблюдается за пределами африканских (Gebremedhn et al. 2019) и африканизированных пчел (Correa-Marques et al. 2003). Поэтому исследование факторов, которые предотвращают производство мужского потомства клещами-основательницами у африканских пчел, является перспективной областью исследований. Эти знания могут иметь важное значение для разработки новых стратегий борьбы с заражением V. destructor в других популяциях медоносных пчел.

Переходные ульи (transitional hives) дают более высокие урожаи и лучшее качество меда по сравнению с традиционными ульями (Beyene et al. 2015). Как и традиционные ульи, эти типы ульев позволяют пчелам развивать естественные соты с меньшим размером ячеек, а сбор меда осуществляется путем удаления медовых сотов, что способствует рециркуляции сотов. Поэтому продвижение переходных ульев может повысить производительность и максимизировать доходы пчеловодов, поддерживая при этом здоровье местных пчел, что требует дальнейшего внимания и изучения.

Несколько потенциальных факторов, таких как использование сотов с малым размером ячеек, прерывание расплода, рециркуляция сотов или использование новых сотов, и использование молодых маток в семье, могут способствовать наблюдаемым низким уровням заклещенности в традиционных ульях. Однако эти факторы могут потребовать дальнейшего изучения для проверки их эффективности и интеграции с современными методами пчеловодства.

5. Заключение

Результаты позволяют предположить, что пчелы африканского происхождения устойчивы к широкому спектру угроз, включая эктопаразита V. destructor, потому что они живут в гармонии с природой. Устойчивость объясняется более благоприятной для пчел средой, лучше сбалансированной плотностью семей, практикой управления пчеловодов, а также поведенческой адаптацией пчел и их физиологическими и генетическими признаками. Основанные на природе методы пчеловодства, которые позволяют действовать естественному отбору и сохранять генетическое разнообразие местных подвидов медоносных пчел, являются ключом к их устойчивости против заражения V. destructor.